Подвижные аэромонады (Aeromonas spp.) в аквакультуре: этиология, факторы вирулентности и современные стратегии контроля

Данный обзор посвящен анализу современного состояния проблемы бактериальных заболеваний рыб, вызываемых подвижными представителями рода Aeromonas, которые представляют одну из наиболее значимых угроз для тепловодной аквакультуры. В статье подробно рассматривается этиология аэромоноза (бактериальной геморрагической септицемии), его распространение в рыбоводных хозяйствах РФ и экономический ущерб, наносимый карповым и другим видам рыб. Особое внимание уделено развитию систематики аэромонад: показан переход от фенотипической классификации к современным молекулярно-генетическим методам идентификации. Охарактеризованы основные патогенные виды (A. hydrophila, A. veronii, A. caviae, A. dhakensis) и факторы их вирулентности, включая продукцию токсинов, ферментов и механизмы «чувства кворума». Анализируется влияние экологических факторов, таких как температура воды и стресс, на переход бактерий от комменсализма к патогенности. Значительная часть работы посвящена методам борьбы с заболеванием. Обсуждается эффективность вакцинации, проблемы разработки вакцин из-за антигенной гетерогенности штаммов, а также ситуация с ростом антибиотикорезистентности возбудителей. В качестве перспективных направлений контроля рассматриваются фаготерапия, внедрение строгих протоколов биобезопасности и разработка новых антимикробных препаратов. 

1. Колончин К.В. Рыбохозяйственная наука – ключевое звено для достижения целей технологического суверенитета и обеспечения продовольственной безопасности России. Труды ВНИРО. 2025. Т. 200. No. 7. C. 7-21. https://doi.org/10.36038/2307-3497-2025-200-7-21.

2. Abdella B., Shokrak N.M., Abozahra N.A., Elshamy Y.M., Kadira H.I., Mohamed R.A. Aquaculture and Aeromonas hydrophila: a complex interplay of environmental factors and virulence // Aquaculture International. 2024. Vol. 32. No 6. P. 7671-7681. https://doi.org/10.1007/s10499-024-01535-y

3. Nokhwal A., Vaid R.K., Anand T., Verma R., Gulati R. Aeromonas Species Diversity, Virulence Characteristics, and Antimicrobial Susceptibility Patterns in Village Freshwater Aquaculture Ponds in North India // Antibiotics. 2025. Vol. 14. No 3. P. 294. https://doi.org/10.3390/antibiotics14030294

4. Majeed S., De Silva L.A.D.S., Kumarage P.M., Heo G.J. Occurrence of potential virulence determinants in Aeromonas spp. isolated from different aquatic environments // Journal of Applied Microbiology. 2023. Vol. 134. No 3. P. lxad031. https://doi.org/10.1093/jambio/lxad031

5. Головина Н.А., Стрелков Ю.А., Воронин В.Н., Головин П.П., Евдокимова Е.Б., Юхименко Л.Н. Ихтиопатология. – М.: Мир. 2003. 448 с

6. Басанкина В.М. Формы течения бактериальной геморрагической септицемии рыб в рыбохозяйственной отрасли регионов Северного Кавказа // Ветеринария Кубани. 2020. No 1. С. 26-29. https://doi.org/10+A3:A54.33861/2071-8020-2020-1-26-29

7. Ленченко С.О., Субботина Ю.М. Диагностика и профилактика аэромоноза в рыбоводных хозяйствах // Аграрная наука. 2022. No 2. С. 11-14. DOI: 10.32634/0869-8155-2022-356-2-11-14

8. Обухова О.В., Ларцева Л.В. Галотолерантность аэромонад, выделенных из воды и судака (Sander lucioperca) в дельте р. Волги // Гигиена и санитария. 2017. Т. 96. No 3. С. 240-242. DOI: 10.18821/0016-9900-2017-96-3-240-242

9. Завьялова Е.А., Дрошнев А.Е., Булина К.Ю., Карпова М.А. Мониторинг эпизоотической ситуации по болезням рыб: факты и перспективы // Труды Всероссийского НИИ экспериментальной ветеринарии имени Я.Р. Коваленко. 2018. Т. 80. No 1. С. 182-189.

10. Юхименко Л.Н., Гусева Н.В., Койдан Г.С. Иммунопрофилактика аэромоноза рыб // Тез. докл. I конгр. ихтиологов России. – Астрахань. 1997. C. 399.

11. Илюшина П.С., Перетокина Е.И., Головачева Н.А., Бычкова Л.И. Аэромоноз карпа как следствие алиментарных заболеваний (этиология, патогенез, диагностика и меры борьбы) // Тенденции развития науки и образования. 2022. No 86-5. С. 152-156. DOI: 10.18411/trnio-06-2022-237

12. Юхименко Л.Н., Бычкова Л.И., Дружинина А.А. Возбудители бактериальной геморрагической септицемии (БГС) рыб, микрофлора воды и комбикормов, имеющая эпидемиологическое значение // Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2015. No 26. С. 43-46.

13. Романова Н.Н., Мышкин А.В., Щелкунова Ю.П., Токарева С.Б., Сехина О.В., Кудинов П.В. Оценка эффективности применения комплекса антибактериальных препаратов для лечения бактериальной геморрагической септицемии у рыб // Труды ВНИРО. 2023. Т. 194. С. 165-175. DOI: https://doi.org/10.36038/2307-3497-2023-194-165-175

14. Юхименко Л.Н., Токарева С.Б. Бактериальные болезни рыб и методы их профилактики // Актуальные вопросы пресноводной аквакультуры: Сборник научных трудов Филиала по пресноводному рыбному хозяйству ФГБНУ «ВНИРО» («ВНИИПРХ»). – Астрахань: Индивидуальный предприниматель Сорокин Роман Васильевич (Издатель: Сорокин Роман Васильевич), 2022. – С. 152-162.

15. Seidler R.J., Allen D.A., Lokman M., Colwell R.R., Joseph S.W., Daily O.P. Isolation, enumeration and characterization of Aeromonas from polluted waters encountered in diving operations // Appl. Environment. Microbiol. 1980. Vol. 39. No 5. P. 1010-1018. https://doi.org/10.1128/aem.39.5.10101018.1980

16. Kimura T., Yoshimizi M., Ezura Y., Kamei Y. An antiviral agent (46NW – O4A) produced by Pseudomonas sp. and activity against fish viruses // Aquacult. Anim. Health. 1990. Vol. 2. No 1. P. 12-20. https://doi.org/10.1577/1548-8667(1990)002%3C0012:aaapbp%3E2.3.co;2

17. Компанеец Э.В., Исаева Н.М., Балахнин И.А. Бактерии рода Aeromonas и их роль в аквакультуре // Микробиология. 1992. Т. 54. No 4. C. 89-99.

18. Schubert R.H.W. Genus Aeromonas // Bergey’s manual of determinative bacteriology. – Baltimore. 1974. P. 345-348.

19. Popoff M., Veron M. A taxonomic study of the Aeromonas hydrophila-punctata group // General Microbiology. 1976. Vol. 94. P. 11-22. https://doi.org/10.1099/00221287-94-1-11

20. Vasquez I., Hossain A., Gnanagobal H., Valderrama K., Campbell B., Ness M., Charette S.J., Gamperl A.K., Cipriano R., Segovia C., Santander J. Comparative Genomics of Typical and Atypical Aeromonas salmonicida Complete Genomes Revealed New Insights into Pathogenesis Evolution // Microorganisms. 2022. Vol. 10. No 1. P. 189. https://doi.org/10.3390/microorganisms10010189

21. Ran C., Qin C., Xie M., Zhang J., Li J., Xie Y., Zhou Z. Aeromonas veronii and aerolysin are important for the pathogenesis of motile aeromonad septicemia in cyprinid fish // Environmental microbiology. 2018. Vol. 20. No 9. P. 3442-3456. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14390

22. Semwal A., Kumar A., Kumar N. A review on pathogenicity of Aeromonas hydrophila and their mitigation through medicinal herbs in aquaculture // Heliyon. 2023. Vol. 9. No 3. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2023.e14088

23. Patil H.J., Benet-Perelberg A., Naor A., Smirnov M., Ofek T., Nasser A., Cytryn E. Evidence of increased antibiotic resistance in phylogenetically-diverse Aeromonas isolates from semi-intensive fish ponds treated with antibiotics // Frontiers in microbiology. 2016. Vol. 7. P. 1875.

24. Nagar V., Ansari F., Vaiyapuri M., Joseph T.C. Virulent and multidrug-resistant Aeromonas in aquatic environments of Kerala, India: potential risks to fish and humans // Brazilian Journal of Microbiology. 2025. Vol. 56. No 1. P. 303-311. https://doi.org/10.1007/s42770-024-01601-w

25. Thompson C.C., Vidal L., Salazar V., Swings J., Thompson F.L. Microbial genomic taxonomy // Trends in the systematics of bacteria and fungi. 2021. P. 168-178. https://doi.org/10.1079/9781789244984.0168

26. Sakurai A., Suzuki M., Hayashi K., Doi Y. Taxonomic classification of genus Aeromonas using open reading frame-based binarized structure network analysis // Fujita medical journal. 2024. Vol. 10. No 1. P. 8–15. https://doi.org/10.20407/fmj.2023-007

27. Riesco R., Trujillo M.E. Update on the proposed minimal standards for the use of genome data for the taxonomy of prokaryotes // International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. 2024. Vol. 74. No 3. P. 006300. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.006300

28. Fernández-Bravo A., Figueras M.J. An update on the genus Aeromonas: taxonomy, epidemiology, and pathogenicity // Microorganisms. 2020. Vol. 8. No 1. P. 129. https://doi.org/10.3390/microorganisms8010129

29. Li T., Raza S.H.A., Yang B., Sun Y., Wang G., Sun W., Shan X. Aeromonas veronii infection in commercial freshwater fish: a potential threat to public health // Animals. 2020. Vol. 10. No 4. P. 608. https://doi.org/10.3390/ani10040608

30. Nhinh D.T., Le D.V., Van K.V., Huong Giang N.T., Dang L.T., Hoai T.D. Prevalence, virulence gene distribution and alarming the multidrug resistance of Aeromonas hydrophila associated with disease outbreaks in freshwater aquaculture // Antibiotics. 2021. Vol. 10. No 5. P. 532. https://doi.org/10.3390/antibiotics10050532

31. Xue M., Xiao Z., Li Y., Jiang N., Liu W., Meng Y., Zhou Y. Isolation, identification and characteristics of Aeromonas caviae from diseased largemouth bass (Micropterus salmoides) // Fishes. 2022. Vol. 7. No 3. P. 119. https://doi.org/10.3390/fishes7030119

32. Abd El Tawab A.A., Maarouf A.A., El Hofy F.I., El Mougy E.E. Detection of some virulence genes in A. hydrophila and A. caviae isolated from fresh water fishes at Qalubia Governorate // Benha Veterinary Medical Journal. 2017. Vol. 33. No 2. P. 489-503. https://doi.org/10.21608/bvmj.2017.30598

33. Chuang H.C., Ho Y.H., Lay C.J., Wang L.S., Tsai Y.S., Tsai C.C. Different clinical characteristics among Aeromonas hydrophila, Aeromonas veronii biovar sobria and Aeromonas caviae monomicrobial bacteremia // Journal of Korean medical science. 2011. Vol. 26. No 11. P. 1415. https://doi.org/10.3346/jkms.2011.26.11.1415

34. Юхименко Л.Н., Дружинина А.А., Токарева С.Б., Кукин М.С., Бычкова Л.И. Методы диагностики и идентификации бактерий–возбудителей болезней рыб // Вопросы рыбного хозяйства Беларуси. 2022. No 34. С. 301-311.

35. Lallier R., Mittal K.R., Leblanc D., LaLonde G., Oliver G. Rapid methods for the differentiation of virulent and non-virulent Aeromonas hydrophila strains // Serodiagn. and vaccines. – Leetown. 1981. P. 119123. https://doi.org/10.1111/j.1365-2761.1984.tb01177.x

36. Mittal K.R., Lalonde G., Leblanc D., Olivier G., Lallier R. Aeromonas hydrophila in rainbow trout: relation between virulence and surface characteristics // Canadian journal of microbiology. 1980. Vol. 26. No 12. P. 1501-1503. https://doi.org/10.1139/m80-248

37. Никифоров-Никишин Д.Л., Гаврилин К.В., Кочетков Н.И., Головачева Н.А. Разработка экспериментальной модели аэромоноза рыб с использованием тест-объекта Danio rerio // Вестник Керченского государственного морского технологического университета. 2024. No 2. С. 42-51.

38. Chopra A.K., Xu X.J., Ribardo D., Gonzalez M., Kuhl K., Peterson J.W., Houston C.W. The cytotoxic enterotoxin of Aeromonas hydrophila induces proinflammatory cytokine production and activates arachidonic acid metabolism in macrophages // Infection and immunity. 2000. Vol. 68. No 5. P. 2808-2818. https://doi.org/10.1128/iai.68.5.2808-2818.2000

39. Bunyan I.A., Obais I.K. Genotypic detection of some virulence factors among Aeromonas hydrophila Isolated from Diarrhea Cases (Iraq) // J. Pure Appl. Microbiol. 2018. Vol. 12. No 1. P. 85-93. https://doi.org/10.22207/jpam.12.1.11

40. Pollard D., Johnson W., Lior H., Tyler S., Rozee K. Detection of the Aerolysin gene in Aeromonas hydrophila by the polymerase chain reaction // Journal of Clinical Microbiology. 1990. Vol. 28. P. 2477–2481. https://doi.org/10.1128/jcm.28.11.2477-2481.1990

41. Nikiforov-Nikishin D., Kochetkov N., Gavrilin K., Gaffarova V., Medvedev K., Smorodinskaya S., Nikiforov-Nikishin A. Dynamics of Pathomorphological and Pathophysiological Alterations in Rainbow Trout (Oncorhynchus mykiss) During Acute Aeromonas salmonicida Infection // Biology. 2025. Vol. 14. No 10. P. 1330. https://doi.org/10.3390/biology14101330

42. Hamed S.B., Ranzani-Paiva M.J.T., Tachibana L., de Carla Dias D., Ishikawa C.M., Esteban M.A. Fish pathogen bacteria: Adhesion, parameters influencing virulence and interaction with host cells // Fish & Shellfish Immunology. 2018. Vol. 80. P. 550-562. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2018.06.053

43. Bhattacharyya A., Banerjee G., Chattopadhyay P. Probable role of type IV pili of Aeromonas hydrophila in human pathogenicity // Pathogens. 2024. Vol. 13. No 5. P. 365. https://doi.org/10.3390/pathogens13050365

44. Talagrand-Reboul E., Jumas-Bilak E., Lamy B. The social life of Aeromonas through biofilm and quorum sensing systems // Frontiers in microbiology. 2017. Vol. 8. P. 37. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00037

45. Бычкова Л.И., Юхименко Л.Н. Бактериальная геморрагическая септицемия карпа (БГС) в пресноводной аквакультуре (причины возникновения и меры борьбы) // Рыбоводство и рыбное хозяйство. 2013. No 12. С. 30-35.

46. Ткаченко Г.М., Иоанна Г. Метаболические изменения в мышечной ткани кумжи (Salmo trutta m. fario), иммунизированной вакциной против аэромоноза // Научные труды Дальрыбвтуза. 2018. Т. 44. No 1. С. 34-39.

47. Mizan M.F.R., Jahid I.K., Park S.Y., Silva J.L., Kim T.J., Myoung J., Ha S.D. Effects of temperature on biofilm formation and quorum sensing of Aeromonas hydrophila // Italian Journal of Food Science. 2018. Vol. 30. No 3. P. 456-466. https://doi.org/10.5897/ajmr10.684

48. Yi X., Chen Y., Cai H., Wang J., Zhang Y., Zhu Z., Xu X. The temperature-dependent expression of type II secretion system controls extracellular product secretion and virulence in mesophilic Aeromonas salmonicida SRW-OG1 // Frontiers in Cellular and Infection Microbiology. 2022. Vol. 12. P. 945000. https://doi.org/10.3389/fcimb.2022.945000

49. Swift S., Lynch M.J., Fish L., Kirke D.F., Tomás J.M., Stewart G.S., Williams P. Quorum sensing-dependent regulation and blockade of exoprotease production in Aeromonas hydrophila // Infection and immunity. 1999. Vol. 67. No 10. P. 5192-5199. https://doi.org/10.1128/iai.67.10.5192-5199.1999

50. Scarfe A.D., Palić D. Aquaculture biosecurity: Practical approach to prevent, control, and eradicate diseases // Aquaculture health management. – Academic Press. 2020. P. 75-116. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-813359-0.00003-8

51. Schäperclaus W. Probleme der Karpfenimmunität gegenüber Aeromonas punctata und Fragen der antigenen Struktur des Bakteriums // Z Fisch NF. 1967. Vol. 15. P. 129-138.

52. Newmann S.G. Bacterial vaccines for fish // Ann. Rev. Fish Dis. 1993. P. 145-185. https://doi.org/10.1016/0959-8030(93)90033-8

53. Gjerde B., Evensen Ø., Bentsen H.B., Storset A. Genetic (co) variation of vaccine injuries and innate resistance to furunculosis (Aeromonas salmonicida) and infectious salmon anaemia (ISA) in Atlantic salmon (Salmo salar) // Aquaculture. 2009. Vol. 287. No 1-2. P. 52-58. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2008.10.028

54. Song Y., Chen S.N., Kou G.H. Agglutinating antibodies production and protection in Anguilla japonica inoculated with Aeromonas hydrophila (A. liquefaciens) // Fish Soc. Taiwan. 1976. No 4. P. 25-29. https://doi.org/10.1016/j.gene.2015.04.031

55. Baba T., Imamura J., Izawa K., Ikeda K. Immune protection in carp, Cyprinus carpio after immunization with Aeromonas hydrophila crude liupopolysaccharide // Fish diseases. 1988. Vol. 11. No 2. P. 237-244. https://doi.org/10.1111/j.1365-2761.1988.tb00544.x

56. Karunasagar I., Ali A., Otta S.K. Immunization with bacterial antigens infection with motile Aeromonads // Fish vaccinology. – Kargen: Dev. Biol. Stand. 1997. Vol. 90. P. 135-141. https://doi.org/10.1007/978-94-007-4884-2_4

57. Гаврилин К.В. Методы специфической и неспецифической иммунопрофилактики бактериальной геморрагической септицемии (аэромоноза) карпа (Cyprinus carpio L.): дис. ... канд. биол. наук. – М.: ВНИИПРХ. 2004. 151 c.

58. Harshitha M., Nayak A., Disha S., Akshath U.S., Dubey S., Munang’andu H.M., Maiti B. Nanovaccines to combat Aeromonas hydrophila infections in warmwater aquaculture: Opportunities and challenges // Vaccines. 2023. Vol. 11. No 10. P. 1555. https://doi.org/10.3390/vaccines11101555

59. Üstündağ M. Phage Therapy in Aquaculture: Applications, Efficacy and Challenges // MEMBA Su Bilimleri Dergisi. 2025. Vol. 11. No 2. P. 182-200.

60. https://doi.org/10.58626/memba.1728310

61. Feng J., Ma Y., Zhang D., Wang Y. High‐Efficiency Genome Editing in Naturally Isolated Aeromonas hydrophila and Edwardsiella Piscicida Using the CRISPR‐Cas9 System // Biotechnology and Bioengineering. 2025. Vol. 122. No 3. P. 606-614. https://doi.org/10.1002/bit.28889

62. Катаева Л.В., Степанова Т.Ф., Посоюзных О.В., Ташланова В.В., Карпухина Н.Ф., Колотова О.Н., Бычкова Л.А. К вопросу распространения бактерий рода Aeromonas в объектах окружающей среды и клиническом материале // Здоровье населения и среда обитания. 2018. No 6 (303). С. 54-57. DOI: 10.35627/2219-5238/2019-303-6-54-57

63. Гаврилин К.В. Уровень чувствительности возбудителей бактериальных болезней рыб к антибактериальным препаратам // Ветеринарная патология. 2008. No 3. С. 91-94.

64. Гаврилин К.В. Результаты мониторинга антибиотикорезистентности основных групп ихтиопатогенных бактерий за 2014 год // Российский ветеринарный журнал. Сельскохозяйственные животные. 2014. No 4. С. 14-15.

65. Gavrilin K.V. 2014. Results of monitoring antibiotic resistance of the main groups of ichthyopathogenic bacteria for 2014 // Russian Veterinary Journal. Farm animals. No. 4. Pp. 14-15. (In Russ.)

66. Yu Z., Oh Y., Kim S., Han K., Srikulnath K., Li Q., Lee H.S. Multilocus sequence typing and antibiotic resistance of Aeromonas isolated from freshwater fish in Hebei Province // PLoS ONE. 2024. Vol. 19. No 3. P. e0298745. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0298745

67. Jeamsripong S., Odoi J.O., Shahi M.K., Anuntawirun S., Roongrojmongkhon N., Thiptara A. Global spread and antimicrobial resistance of Aeromonas hydrophila in aquatic food animals: a systematic review and meta-analysis // Scientific Reports. 2025. Vol. 15. No 1. P. 28441. https://doi.org/10.1038/s41598-025-14498-8